Цветущие в земле

Всем известно, что у растений есть надземные и подземные части. Но когда подземной частью оказывается душистый цветок — это по меньшей мере странно.

Ризантелла Гарднера

В февральском номере я рассказывала о том, что среди орхидных встречаются такие, которые значительную часть жизни, вплоть до цветения, проводят под землей, питаясь за счет микоризы — симбиотической связи с грибами. Растения эти невзрачны, но ботаников — как и вообще ученую братию — загадки волнуют гораздо больше, чем броская красота. А загадок эти виды преподносят достаточно.

Есть, конечно, и практическая сторона вопроса. «Зачем изучать редкие виды, если от них нет никакой пользы, а роль их в сообществах далеко не всегда значительна?» Самый правильный ответ — «чтобы сохранить биоразнообразие» — чересчур абстрактен для человека, далекого от экологии. Не добавляют ясности (хотя тоже абсолютно верны)  и общие соображения о том, что любая система тем устойчивее, чем больше в ней участников, и что растения, кажущиеся бесполезными сейчас, могут стать необходимыми в будущем. Но иногда такие ненужные на первый взгляд растения позволяют ответить на неожиданные вопросы. Изучение странного помогает лучше понять «общеизвестное».

В далеком 1928 году при распашке участка австралийский фермер Джек Тротт обнаружил нечто необычное: в некоторых местах земля вспучивалась небольшими холмиками, от которых исходил сладковатый запах. Это оказались цветки — красноватые, хрупкие, расцветшие прямо в почве, на глубине около двух сантиметров! Так была открыта ризантелла Гарднера (Rhizantella gardneri), вероятно, самый загадочный представитель семейства Орхидные. Тремя годами позже, тоже в Австралии, был найден еще один похожий вид с белыми цветками — криптантемис Слетера.

Наибольшее изумление вызывало то, что оба вида, в отличие от остальных нефотосинтезирующих орхидей, не только росли, но и цвели под землей. Невероятно!

В течение пятидесяти лет необычных подземных жителей находили еще пять раз. Каждый раз это были случайные единичные находки, не дававшие возможности подробного изучения. В 1978 году при поддержке Всемирного фонда дикой природы начались планомерные поиски ризантеллы. В 1979 году усилия увенчались первым успехом: в 30 милях от Перта (снова Австралия) нашли еще одну ее колонию. На этот раз популяция была взята под охрану. Вторую популяцию обнаружили в 1980 году. И наступило время для осторожного увлекательного исследования.

Кустарник мелалеука крючковатая состоит в сложных отношениях с микоризой гриба­симбионта и, возможно, через него с ризантеллой Фото: Vahe Martirosyan / flickr.com

Прежде всего, то, что можно принять за цветок, оказалось соцветием-головкой из нескольких десятков крохотных красных цветков в общей кремовой обертке, внешне немного напоминающим соцветия маргаритки или другого сложноцветного. Затем выяснилось, что гриб-­симбионт ризантеллы, Thanatephorus gardneri, одновременно образует эктомикоризу с корнями кустарника из семейства Миртовые — мелалеукой крючковатой, Melaleuca uncinata. Впоследствии оказалось, что третьим партнером в этом союзе могут выступать и другие виды мелалеук. Гриб оплетает корни мелалеуки, снабжая ту водой и минеральными солями и получая взамен продукты фотосинтеза. Подробнее о роли микоризообразующих грибов в жизни зеленых растений я писала в предыдущей заметке, здесь же важно, что речь идет о вполне взаимовыгодных отношениях: гриб проникает в ткани корневища ризантеллы, где его гифы перевариваются клетками растения. Очень часто эти отношения характеризуют как опосредованный паразитизм ризантеллы на мелалеуке, хотя, на мой взгляд, для такой интерпретации мы недостаточно знаем о том, что заставляет гифы гриба проникать в клетки корневища и не получает ли гриб и в этой паре что-­то, полезное для себя. Опылители ризантеллы также должны обитать в почве. Предположительно ими могут оказаться жуки или термиты. После опыления соцветие начинает вытягиваться и к моменту созревания семян оказывается над поверхностью земли. Под землей можно и питаться, и опыляться, но рассеивать семена все же не получится.

А как же криптантемис Слетера? Долгое время этот вид не попадался исследователям. В 1982 году Валентина Николаевна Гладкова, автор главы «Семейство Орхидные», включенной в шестой том знаменитого ботанического справочного пособия «Жизнь растений», писала: «Криптантемис… с тех пор больше никем не была обнаружена и, возможно, уже исчезла».

Тем временем поиски ризантеллы продолжались, и в 1985 году австралийский ботаник Кингсли Диксон сообщил уже о пяти ее местообитаниях. По некоторым признакам между растениями из разных местообитаний наблюдались различия. Криптантемис тоже искали, но на тот момент безрезультатно.

Тем не менее со временем стало ясно, что монотипный (то есть содержащий единственный вид) род криптантемис следует объединить с родом ризантелла. В настоящее время число известных местообитаний ризантеллы возросло, а сам род представлен уже тремя видами, и один из них — Rhizantella slateri (ранее известная как Cryptanthemis slateri). Сейчас пишут о десяти популяциях этого вида.

Не менее захватывающими оказались исследования пластидного генома, о которых сообщила в 2011 году группа австралийских ученых в журнале «Molecular Biology and Evolution». Пластиды — окруженные мембраной органеллы растительных клеток, в их число входят хромопласты, содержащие желтые, красные или оранжевые пигменты, а также хлоропласты, основная функция которых — фотосинтез. Согласно симбиогенетической теории, пластиды, как и митохондрии, произошли от древних цианобактерий, захваченных хозяйской клеткой. Именно поэтому у них есть собственный геном.

То, что пластидный геном нефотосинтезирующего растения невелик, само по себе ожидаемо. Но у ризантеллы он оказался самым маленьким из всех известных на настоящий момент пластидных геномов наземных растений. Он содержит только 37 генов (включая дубликаты внутри повторов), кодирующих 20 белков, 4 рРНК и 9 тРНК. Для сравнения: пластидный геном орхидеи Phalaenopsis aphrodite содержит 110 генов, а в пластидной ДНК паразитического двудольного растения Epifagus virginiana — 53 гена.

Несмотря на потерю многих генов, эта система, по­-видимому, работает. В пластидах обнаружены транскрипция генов, сплайсинг и редактирование РНК, возможна трансляция белков. Недостающие белки, скорее всего, импортируются извне, из цитоплазмы клетки.

Самое удивительное, что в пластидном геноме ризантеллы по большей части утеряны гены, кодирующие тРНК. Как мы помним, белки содержат двадцать различных аминокислот. Для переноса каждой из них нужна своя тРНК. Более того, одну и ту же аминокислоту могут переносить несколько разных тРНК. Дело в том, что одной аминокислоте соответствует, как правило, более чем один триплет нуклеотидов ДНК (и, соответственно, матричной РНК), а транспортные РНК должны распознавать эти триплеты. Существует 61 триплет нуклеотидов, кодирующих аминокислоты, и можно было бы ожидать, что и тРНК должно быть столько же. На деле их всегда меньше 61, хотя и больше двадцати. Но девять транспортных РНК! Это не просто меньше, чем обычно, – это намного меньше необходимого минимума!

Вот почему авторы исследования предположили, что у ризантеллы происходит импорт тРНК из цитоплазмы в пластиды. Такой импорт никогда непосредственно не демонстрировался, но по-­другому наблюдаемую картину объяснить не удается.

Однако зачем сохранять пластиды нефотосинтезирующему растению? Зачем вообще сохранять в них систему биосинтеза белка, если часть молекул, необходимых для этого биосинтеза, приходится импортировать? Да, биосинтез нужен для размножения и поддержания пластид — но это дорогостоящее удовольствие. Поддерживать пластиды ради поддержания пластид? Можно ли обойтись без них?

Вот это вопрос вопросов. И тут исследования пластидного генома ризантеллы тоже наводят на интересные мысли.

Помимо генов, необходимых для биосинтеза белка, ризантелла сохранила и некоторые гены собственно белков. Один из них — ген accD — кодирует субъединицу мультимерной ацетил-­КоА-­карбоксилазы — фермента, необходимого для биосинтеза жирных кислот. Эти жирные кислоты затем используются для синтеза клеточной мембраны, то есть фермент весьма важен — без мембран клетка жить не может. Кстати, мутации в accD или в механизме трансляции пластид смертельны.

Второй ген, clpP, — единственный кодирующий белок ген, который присутствует во всех пластидах наземных растений и зеленых водорослей за исключением паразитической водоросли Helicosporidium sp. Он кодирует каталитическую субъединицу фермента, который участвует в биосинтезе изопреноидов и тетрапирролов — ключевых для биохимии растений веществ, а также в обмене липидов и фотосинтезе. Какая из его многочисленных функций оказалась востребованной в клетках ризантеллы — неясно.

Примечательно, что столь сильно урезанный пластидный геном демонстрирует сильную эволюционную конвергенцию — сходство с геномами других, абсолютно неродственных нефотосинтезирующих растений. Видимо, при наличии достаточного времени в процессе эволюции эти геномы сходятся к некоему общему минимальному набору генов. Но почему сохраняются именно они? По каким-­то особым причинам или просто потому, что кодируемые ими белки трудно транспортировать извне? Так или иначе, эти исследования расширяют наши представления о роли пластид в жизни растений. Очевидно, у них есть какие­-то важнейшие функции помимо фотосинтеза. Думаю, самая загадочная орхидея преподнесет еще немало сюрпризов.