Экскрементальная биология

Однажды знаменитая горилла Коко, которую обучили общаться с людьми с помощью амслена, американского языка глухонемых, сидела, глубоко задумавшись о чем-то своем. В это время уборщик в шутку брызнул на нее водой из шланга. Взъярившийся стотридцатикилограммовый зверь ответил шутнику жестами: «Ты грязный плохой туалет». Слово «туалет» с разнообразными эпитетами Коко нередко использовала как ругательство, что приводило в восторг исследователей, поскольку употребление слов в переносном значении свидетельствует об абстрактном мышлении объекта. Но сейчас обратим внимание на то, что для людей и учившейся у них гориллы «грязный туалет» — это что-то очень плохое. Безусловно, в жилом помещении экскременты неуместны, но в живой природе они исключительно важны.

Медвежья рыбалка играет важную роль в круговороте азота. Фото: Dmitry Azovtsev.

Экскременты — продукты метаболизма, выделяемые во внешнюю среду, — неотъемлемый признак гетеротрофных организмов (то есть таких, которые усваивают питательные вещества других организмов, в отличие от автотрофов, которые никого не едят, а производят органические вещества из неорганических, например, с помощью фотосинтеза). Это не только фекалии и моча, но также экскреты кожных желез и желез слизистой оболочки, которые попадают во внешнюю среду. К экскрементам обычно не относят секреты специальных желез, имеющих узкоспециализированную функцию: яды, паутину, чернильный пигмент каракатиц и т. п.

Основную массу экскрементов составляют выделения пищеварительной системы. Фекалии — это сложная биологическая система. За счет микрофлоры (экскременты человека на 70% состоят из микроорганизмов) в кишечнике выделяются и образуются биологически активные вещества, которые обладают трофической и метаболической ценностью не только для редуцентов (бактерий, грибов, дождевых червей), но и для самих производителей экскрементов. Кроме того, с экскрементами выделяются сигнальные вещества — феромоны, которые регулируют социальные отношения в сообществе. Таким образом, причислять экскременты к «бесполезным отбросам» неправильно.

Возвращение азота

Основное значение экскрементов состоит в утилизации мертвого органического вещества и в регуляции соотношения азота и углерода (N/C). От соотношения азота и углерода зависит скорость, с которой разлагается мертвое органическое вещество. Это связано с тем, что отношение N/C в тканях микроорганизмов приблизительно составляет 1:10. Иначе говоря, биомасса микроорганизмов может увеличиться на 11 г, если данной популяции доступен 1 г азота. В тканях растений отношение N/C, как правило, составляет от 1:40 до 1:80. Поэтому на растительном субстрате, который составляет значительную массу мертвого органического вещества, из-за дефицита азота может образоваться только ограниченная биомасса редуцентов. Процесс разложения будут стимулировать поступления доступного азота (аммиака или нитратов) извне. В отличие от останков растений отношение N/C в телах животных и в их экскрементах близко к 1:10. Таким образом, экскременты, попадающие в почву, ускоряют процесс разложения мертвого органического вещества и увеличивают количество энергии, возвращаемой в биосферу через систему редуцентов.

Особенно велика роль экскрементов в тех экосистемах, где валовая первичная продукция невелика. На Аляске с экскрементами бурого медведя в почву попадает азот, который медведь получает из лосося, поднимающегося по рекам (Hilderbrand et al, «Oecologia», 1999; 121, 546—550). Используя метку стабильным изотопом ¹⁵N, ученые установили, что одна медведица потребляет за год 37,2±2,9 кг азота, происходящего из лосося. Меньше одного процента остается в теле зверя, а остальной азот выделяется (96% с мочой и 3% с пометом) во внешнюю среду в полосе шириной 500 м вдоль русла рек. В этой полосе каждый медведь ежегодно вносит в почву по 5,1±0,7 мг/м² азота, полученного из лосося. По оценкам авторов работы, 16—17% азота в почве 500-метровой полосы имеет лососевое происхождение, причем медведи распределяют 83—84% этого количества. Аналогичную роль в увеличении плодородия субарктических почв играют мигрирующие гуси Branta canadensis (Cochran et al., «Biology and Fertility of Soils», 2000, 32, 4, 340—346).

Не только человек, изготовляющий компост, но и животные добавляют экскременты в растительный материал. Алтайские пищухи Ochotona alpina оставляли свои экскременты внутри стожков травы, которую они запасают в конце лета (Смирин В.М., Смирин Ю.М. Звери в природе. М.: Издательство МГУ, 1991). Еще один пример целенаправленного повышения животными первичной продукции наблюдается у ленивцев. Они проводят всю жизнь на одном и том же дереве, перейти на другое их может вынудить только истощение кормовой базы. Поэтому, заботясь о своем дереве, ленивец, когда возникает необходимость эвакуировать содержимое прямой кишки, дает себе труд спуститься на землю. Своим сильным коротким хвостом он выкапывает ямку под стволом и, опорожнив кишечник, засыпает ее землей во избежание растаскивания и размывания. Отношение ленивцев к своим экскрементам именно как к фактору плодородия почвы подтверждается тем, что такая форма поведения не свойственна другим животным, которые питается на обширной площади. Например, разнообразные обезьяны в тех же южноамериканских лесах испражняются, как правило, на ходу, перепрыгивая с одного дерева на другое.

Таким образом, основная роль экскрементов в кругообороте органического вещества заключается в обогащении питательных цепей связанным азотом.

Копрофагия

Экскременты могут быть и пищевым ресурсом. Поедание экскрементов называется копрофагией, и оно исключительно широко распространено в природе — куда шире, чем думают многие. Замечательный пример, в котором копрофагия обеспечивает процветание всего сообщества, описан в книге «Экология. Особи, популяции и сообщества» (Бигон М., Харпер Дж., Таунсенд К. М.: Мир, 1989). В небольших заболоченных озерах на северо-востоке Англии из-за растворенных гуминовых веществ, которые поступают с окружающих сфагновых торфяников, вода темная и плохо пропускает солнечный свет. В такой воде мало биогенных веществ, необходимых растениям, из-за этого первичная продукция в этих озерах невелика. Органическое вещество поступает в воду главным образом с берегов и состоит из малопитательных частиц торфа.

Эти частицы со временем оседают и заселяются бактериями. В результате их калорийность и содержание белка значительно увеличиваются. Торфяные частицы поедают беспозвоночные детритофаги — личинки некровососущих комаров Chironomus lugubris. Экскременты личинок обильно обрастают грибами, активность микрофлоры в экскрементах возрастает, и образуется пищевой ресурс высокого качества. Однако сами личинки их не едят, поскольку экскременты слишком велики и плотны для их ротового аппарата. Но для другого обитателя озер — ветвистоусого рачка Chyrodus sphaericus — они весьма привлекательны; по всей вероятности, рачки зависят от этих экскрементов как от источника пищи. Chyrodus захватывает фекальный комок внутрь створок своей раковины и, вращая его, объедает с поверхности. В лабораторных условиях было показано, что присутствие рачков резко ускоряет разрушение крупных экскрементов комара до мелких частиц.

А теперь последний и наиболее впечатляющий поворот: размельченные экскременты комаров в смеси с экскрементами рачков становятся теперь достаточно мелкими, чтобы их вновь могли использовать личинки Chironomus. Лабораторный эксперимент показал, что личинки комара растут быстрее в присутствии рачков Chyrodus, по всей вероятности, из-за доступа к новому источнику пищи. Замечательный пример взаимной симбиотической копрофагии!

Экскременты позвоночных имеют различную пищевую ценность, которая зависит от типа питания животного. Помет хищников — относительно скудный источник полезных веществ; его почти полностью утилизируют бактерии и грибы. Напротив, помет травоядных содержит значительное количество органического вещества. Кроме того, он достаточно широко распространен в среде, чтобы поддерживать свою собственную характерную фауну, которая состоит из специализированных потребителей и многих случайных посетителей.

Классический пример межвидовой копрофагии — отношения жуков-навозников к экскрементам слона. Когда в тропиках наступает период дождей, поверхность помета кишит жуками уже через несколько минут после его выделения слоном. Взрослые жуки питаются сами и обеспечивают кормом своих личинок. Некоторые жуки выкапывают гнезда непосредственно под кучей, другие строят внутри кучи гнездовые камеры. Представители других семейств камер не строят, а просто откладывают яйца в кучу. Их личинки растут в ней до конца личиночного периода развития, а затем уползают и окукливаются в почве. Крупный Heliocorpis dilloni отделяет комок экскрементов от свежей кучи, откатывает на несколько метров и зарывает в землю. Зарытой в землю порции он придает форма чаши, в которую откладывает одно яйцо. Затем из большого куска помета делает шар и покрывает его тонким слоем земли. Вылупившаяся личинка начинает питаться, двигаясь по внутренней поверхности шара и увеличивая пустое пространство. Иногда личинка, наряду со слоновьими экскрементами, поедает и свои собственные. Когда вся запасенная матерью пища кончается, личинка обмазывает внутреннюю поверхность сферы собственными экскрементами и окукливается.

В умеренном климате экскременты травоядных также используются насекомыми. Например, жук Geotrupes spiniger уносит до 13% коровьих лепешек. Взрослые желтые навозные мухи Scatophaga stercoraria питаются нектаром, но спариваются в свежих коровьих экскрементах. Самки откладывают яйца прямо в навоз, где и развиваются личинки.

Проблема утилизации экскрементов травоядных обретает практическое значение в сельском хозяйстве. Скажем, в Австралии популяция коров оценивается приблизительно в 30 млн. особей, и каждая из ни х производит десять лепешек навоза в день. Поскольку коровы были завезены в Австралию только 200 лет назад, там не успела сформироваться фауна, использующая коровий помет как ресурс. Проблема была решена вселением африканских жуков-навозников.

Среди грызунов копрофагия широко распространена

Капибара

Дегу

Крыса

Бобр

Попытка номер два

Важное значение имеет поедание собственных экскрементов — внутривидовая копрофагия. Тоже не особенно привлекательная форма поведения, но для биообъектов и биологов что полезно, то не безобразно. Полезно не для людей, конечно: у взрослого человека это симптом серьезного психического расстройства (хотя у маленьких детей бывает элементом игрового, исследовательского поведения).

Многоножки Apheloria montana, обитающие в лесной подстилке, в лабораторных условиях очень плохо прибавляли в весе, если питались только отмершими листьями. В контрольной группе животные получали доступ к собственным экскрементам, их скорость потребления пищи была выше на 60%, а скорость роста — на 16%.

Копрофагия широко распространена и среди позвоночных, в том числе и млекопитающих. Описанная впервые у кроликов, она присутствует в поведенческом репертуаре многих грызунов, в том числе у бобров, а также у собак, свиней, лошадей и приматов.

Трофическая функция копрофагии имеет несколько аспектов. В условиях скудной пищевой базы, при постоянном дефиците усвояемого азота копрофагия позволяет повторно использовать азотистые соединения. Северные олени активно поедают снег с мочой, причем не только собственной, но и других млекопитающих, в частности человека.

С помощью копрофагии увеличивается эффективность пищеварения, то есть достигается тот же результат, который жвачные животные получают, отрыгивая из рубца и повторно пережевывая порции корма. Переваривание растительной пищи, содержащей много целлюлозы, требует значительного времени и большого объема пищеварительных путей. Поэтому у растительноядных животных желудочно-кишечный тракт специально приспособлен к этому типу пищи. Большая часть растительноядных позвоночных не способна вырабатывать ферменты, расщепляющие целлюлозу (основной компонент растений) до простых сахаров, которые усваиваются организмом. Такие ферменты вырабатываются микрофлорой кишечника животных.

Из желудка пища попадает сначала в тонкий, а затем в толстый кишечник. В слепой кишке, расположенной на границе тонкого и толстого кишечника, содержится основное количество микрофлоры, вырабатывающей ферменты. При первом проходе через кишечник у пищевых частиц еще слишком грубая консистенция, они чересчур крупные, и расщеплению подвергается только небольшая часть целлюлозы. Повторный проход позволяет достичь лучшего измельчения: вторичная пищевая масса легко распадается на мелкие частицы, которые более доступны пищеварительным ферментам бактерий. Кроме того, в толстом кишечнике, куда попадает содержимое кишечника, обработанное микрофлорой, уже не происходит всасывания питательных веществ. Продукты расщепления растительных полисахаридов были бы потеряны для организма, если бы не копрофагия, в результате которой питательные вещества, полученные из пищи, снова попадают в зону всасывания — в тонкий кишечник. Например, у капибары Hydrochaeris hydrochaeris максимум копрофагии (животные слизывают мягкие фекалии непосредственно с ануса) отмечается спустя 11—12 часов после приема растительной пищи (Mendes et al., «Applied Animal Behaviour Science», 2000, 66, 1—2, 161—167).

Объем копрофагии у растительноядных животных довольно значителен. Например, серые крысы поедают от 5 до 50% собственных экскрементов. В лабораторных исследованиях было показано, что у грызунов дегу (Octodon degus) обитающих в Чили копрофагии способствует снижение калорийности диеты за счет увеличения пропорции грубоволокнистой пищи (Kenagy et al., «Physiological and Biochemical Zoology», 1999; 72 (1), 78—86). Причем на обедненной диете у дегу, для которых характерна активность в светлое время суток, 87% копрофагии отмечалось ночью. Пока не собираем новую пищу, почему бы не утилизировать имеющееся в наличии «вторсырье»?

Помимо продуктов расщепления растительных полисахаридов, благодаря копрофагии животные получают и бактериальные продукты, прежде всего аминокислоты. У мармозеток копрофагия отмечается, когда содержание белка в диете падает ниже 6% или имеется дефицит аргинина и гистидина (Flurer, Zucker, «Laboratory Animals», 1988, 22 (4), 330—331). Нутрии, поедая 16% своих фекалий, получают 26% метионина и 19% лизина (Takahashi, Sakaguchi, «Journal of Comparative Physiology» B, 1998, 168, 4, 281—288). Две группы крыс, одна из которых была лишена возможности поедать собственные экскременты, содержали в течение шести дней на диете с низким содержанием белка и изотопной меткой ¹⁵N. Масс-спектрометрия гомогенизированного скелета показала, что в костных тканях крыс, лишенных копрофагии, практически отсутствует аминокислота лизин (Torrallardona et al., «British Journal of Nutrition», 1996; 76, 5, 701—709).

Многие животные поедают не только первичные мягкие фекалии, но и твердые, дважды прошедшие через желудочно-кишечный тракт. Поскольку питательных веществ в таких экскрементах мало, можно предположить, что в этом случае имеют ценность биологически активные вещества, продуцируемые микрофлорой. В самом деле, кроме аминокислот, таким путем в организм поступают витамины, минеральные вещества, микроэлементы и др. Например, экскременты крыс и мышей содержат много витамина В₁₂ и фолиевой кислоты. Усиление копрофагии у крыс во время беременности связано с возрастающей потребностью организма в витаминах, причем, даже если добавить эти витамины в пищу, крысы не отказываются полностью от поедания фекалий, очевидно получая из них еще какие-то полезные вещества. На такую возможность указывают и прямые измерения. Так, собственные мягкие фекалии служат для кроликов источником летучих жирных кислот, причем копрофагия улучшает их усвояемость (Vernay, «Reproduction, Nutrition, Development», 1986, 26, 5A, 1137—1149).

Копрофагия стабилизирует минеральный обмен при неполноценной диете. При содержании крыс на четырех диетах с убывающим содержанием железа эффективность регенерации гемоглобина понижалась только у крыс, лишенных доступа к собственным экскрементам (Zhang et al., «Plant Foods for Human Nutrition», 1992, 42, 2, 97—108). Аналогичные результаты получены при изучении абсорбции магния и кальция у крыс, содержавшихся на неполноценной диете (Ohta et al., «British Journal of Nutrition», 1996; 75, 5, 775—784).

И еще любопытный факт: когда крыс в лабораторных условиях лишают возможности копрофагии, то ко всему прочему у них не проявляется лечебный эффект пенициллина. Видимо, для него необходимо некое вещество, которое образуется в организме и выделяется с экскрементами после приема антибиотика.

Таким образом, копрофагия способствует, во-первых, более эффективному усвоению углеводов растительного происхождения и, во-вторых, потреблению продуктов микрофлоры кишечника — свободных аминокислот и белка, витаминов и других биологически активных веществ.

Особый случай с детенышами на самых ранних стадиях развития. Так, единственная пища детенышей коала — экскременты матери. Копрофагия не встречается у взрослых жеребцов и кобыл, но обычна для жеребят. Биологическое значение такой копрофагии — не столько получение питательных веществ, сколько формирование собственной кишечной микрофлоры, обеспечение иммунокомпетентности, а также потребление дезоксихолевой кислоты, необходимой для миелинизации нервной системы. Крысята поедают материнские экскременты в возрасте от 14 до 28 дней — именно в этот период формируются оболочки их нервных клеток. Организм детенышей не вырабатывает необходимых для этого жирных кислот, зато они содержатся в экскрементах кормящей самки.

Кишечная микрофлора и поведение

Копрофагия связана и с психическими процессами взрослых особей. Одно из веществ, вызывающих сон (фактор сна), идентифицирован как член семейства мурамиловых пептидов — компонентов клеточных стенок бактерий. Фактор сна, выделенный из организма млекопитающих, — это продукт жизнедеятельности анаэробных бактерий кишечника. Появление в онтогенезе млекопитающих медленноволнового сна, необходимого для выживания, совпадает по времени с заселением кишечника анаэробной микрофлорой. Было высказано предположение, что у крыс и кроликов то и другое появляется благодаря копрофагии (Brown et al., «Medical Hypotheses», 1988, 26, 3, 171—175).

Особенности кишечной микрофлоры, возможно, связаны с синдромом внезапной детской смерти — необъяснимых пока случаев, когда здоровый младенец умирает во сне, просто перестав дышать (Highet et al., «International Journal of Medical Microbiology», 2014, 304, 5—6, 735—741, Moreno-Indias et al., «European Respiratory Journal», 2015, 45, 4, 1055—1065).

Обогащение диеты крыс культурой бактерий E. coli, выделенных из их экскрементов, изменяло пищевое поведение животных: через три недели масса тела самок увеличивалась, а у самцов снижалась (Tennoune et al., «Nutrition», 2015, 31, 3, 498—507). По мнению авторов работы, этот эффект связан с тем, что E. coli каким-то образом стимулирует выработку в организме антител к АКТГ (адренокортикотропному гормону) и МСГ (меланоцитстимулирующему гормону). (Уровни антител к этим гормонам в крови животных действительно изменились, причем неодинаково у самок и самцов.) Возможно, что и пищевое поведение человека, и наша склонность к полноте тоже регулируются спектром кишечной микрофлоры, так что на новом этапе развития науки будет достаточно вселить в себя «правильные» штаммы бактерий — и ночные походы в холодильник прекратятся сами собой (см., например, рубрику «Хемоскоп» в майском номере «Химии и жизни» за этот год).

Отдельной статьи заслуживает роль экскрементов в выделении, распространении и фиксации феромонов — химических сигналов, изменяющих поведение других животных. Некоторые формы поведения, с этим связанные, хорошо известны даже неспециалистам: посмотрите на собаку, обнюхивающую столбик.

Итак, экскременты играют важнейшую роль в природе. Они обогащают почву связанным азотом, служат пищей. Велика их роль в медицинской диагностике и в научных исследованиях, причем не только в биологии, но и в археологии: исследование окаменевших фекалий позволяет узнать, чем питались древние люди. С другой стороны, не случайно их вид и запах оцениваются как неприятные: контакт с выделениями может привести к инфекциям или паразитарным инвазиям, так что реакция их избегания, в сущности, здоровая. А иногда, подобно горилле Коко, животные не просто относятся к экскрементам как к неприятным объектам, но и целенаправленно используют их, чтобы выразить презрение и отвращение, — что известно всякому, кому кошки писали в тапки.